En 1619 se trasladó a Londres como organista de St Paul y en 1625 fue nombrado Gentleman Extraordinary de la Capilla Real.

En julio de 1627 fue juramentado como Gentleman in Ordinary de la capilla y, junto con su hermano Giles Tomkins, estaba actuando como organista adjunto de la capilla en la visita de estado a Escocia en 1633.

Una placa en el corredor norte de la antigua catedral de St Paul registra su muerte. A juzgar por sus obras supervivientes, John fue un compositor conservador, muy a la manera de su más ilustre medio hermano.

Las referencias a John, como 'Thomalin', se encuentran en la poesía de Phineas Fletcher, su casi contemporáneo en el King´s College. La elegía de William Lawes por su muerte fue impresa en 1648.